Die aus den Steinen der Ihlower Klosterkirche gebaut wurde, und erzählt die Geschichte der ostfriesischen Residenzstadt. Archäologische Funde, wie beispielsweise der Pflug von Walle als der älteste Pflug Europas, führen zurück in vorchristliche Zeit. Erbstücke aus fürstlichem Besitz sowie Alltagsgegenstände und Kleidung verschiedener Epochen entführen uns in die Vergangenheit. Für die Zeit nach 1744 folgen wir den Bürgern bei ihrem Streben nach politischer Mitbestimmung und erfahren darüber hinaus von den Kriegsnöten der beiden Weltkriege und den Nachkriegszeiten. Dabei begleitet Sie der Audioguide, auch in Englisch, Niederländisch, Französisch und Plattdeutsch. Für Kinder gibt es eigene Texte und Suchspiele sowie einen Audioguide für Kinder von Kindern erzählt.